Fats as indicators of physiological constraints in newborn and young reindeer

Abstract

The semi-domesticated reindeer is a northern species of Cervidae that is exposed to extreme seasonal changes in temperature and nutrition in its living environment. The objective of this study was to examine the significance of thermogenic brown adipose tissue (BAT) for the survival of newborn reindeer in the cold during the critical perinatal period. The other main objective was to study the effect of wintertime undernutrition on serum and bone marrow fatty acid composition in yearling reindeer, with particular attention on the proportions of unsaturated and polyunsaturated fatty acids (PUFAs) and their feasibility as indicators of nutritional status.

The results showed that the most of the adipose tissues in newborn reindeer were functionally active BAT. The tissue had specific anatomical locations, specialized cell morphological structure, high aerobic capacity, and tissue-specific mitochondrial 32000 M_r-uncoupling protein (UCP₁) that is considered a rate-limiting factor for thermogenesis. The most readily mobilized fatty acids from BAT triacylglycerols were arachidonic, linoleic, and α-linolenic acids. BAT was most active at birth and during the close perinatal period but its aerobic capacity declined during the first month of life while UCP₁ disappeared and the tissue gradually adopted the histological characteristics of white adipose tissue.

The newborn reindeer had very low proportions of the principal C18-PUFAs, linoleic and α-linolenic acids, in serum lipids. However, the proportions of C18-PUFAs increased during the first few days of life by a rate that suggests a selective retention of these fatty acids from milk lipids. A prolonged restricted feeding of reindeer with lichen during winter and spring induced significant reductions in the proportions of linoleic and α-linolenic acids in serum cholesteryl esters and phospholipids, while proportion of arachidonic acid and serum prostaglandin PGF_2α metabolite concentration increased. Plasma leptin and insulin levels decreased in parallel with decreases in feed intake and body weight. In freely ranging reindeer, the proportions of oleic acid and principal C18-PUFAs were significantly reduced in femur bone marrow triacylglycerols as a result of a wintertime undernutrition.

In conclusion, active BAT is the dominant adipose tissue type in the newborn reindeer and it is likely to have a major significance on the thermoregulatory heat production and cold resistance of reindeer during the perinatal period. The changes in the specific PUFA proportions of serum and bone marrow lipids reflect the changes in the nutritional status and suggest that these fatty acids are preferentially utilized during prolonged wintertime undernutrition.

Tiivistelmä

Puolikesy poro on pohjoinen hirvieläin, joka on altis suurille vuodenaikaisille lämpötilan ja ravinnon muutoksille elinympäristössään. Tämän tutkimuksen tarkoituksena oli selvittää lämmöntuottoon erikoistuneen ruskean rasvakudoksen merkitystä poronvasojen selviytymiselle vasonta-ajan kylmästressistä. Toisena päätavoitteena oli tutkia talviaikaisen aliravitsemuksen vaikutuksia poronvasojen seerumin ja luuytimen lipidien rasvahappokoostumukseen, kiinnittäen erityistä huomiota tyydyttymättömien ja monityydyttymättömien rasvahappojen osuuksiin ja niiden soveltuvuuteen ravitsemustilan indikaattoreiksi.

Tulokset osoittivat, että suurin osa vastasyntyneiden poronvasojen rasvakudoksista oli aktiivista ruskeaa rasvakudosta. Kudoksella oli erityiset anatomiset sijaintipaikat, erikoistunut solumorfologinen rakenne, korkea aerobinen kapasiteetti ja se sisälsi kudosspesifistä mitokondriossa sijaitsevaa 32000 M_r -irtikytkijäproteiinia (uncoupling protein, UCP₁) jota pidetään lämmöntuotolle välttämättömänä tekijänä. Ruskean rasvakudoksen triasyyliglyserolista nopeimmin vapautuvia rasvahappoja olivat arakidoni-, linoli- ja α-linoleenihappo. Ruskea rasvakudos oli erityisen aktiivista ensimmäisinä elinvuorokausina, mutta sen aerobinen kapasiteetti laski nopeasti ensimmäisen elinkuukauden aikana samalla kun UCP₁ hävisi ja kudos muuttui histologialtaan valkean rasvakudoksen kaltaiseksi.

Vastasyntyneellä poronvasalla oli hyvin alhaiset tärkeimpien C18-monityydyttymättömien rasvahappojen eli linoli- ja α-linoleenihapon osuudet seerumin lipideissä. Näiden C18-rasvahappojen osuudet lisääntyivät kuitenkin nopeasti ensimmäisten elinvuorokausien aikana viitaten rasvahappojen valikoivaan pidättämiseen maidon lipideistä. Pitkäaikainen rajoitettu jäkäläruokinta talven ja kevään aikana johti linoli- ja α-linoleenihapon osuuksien merkitsevään vähenemiseen seerumin kolesteroliestereissä ja fosfolipideissä, kun taas arakidonihapon osuus ja seerumin erään prostaglandiinin, PGF_2α-metaboliitin pitoisuus lisääntyivät. Plasman leptiinin ja insuliinin tasot poronvasoilla laskivat ravinnonoton vähentyessä ja ruumiinpainon laskiessa. Vapaasti laiduntaneilla poroilla reisiluuytimen rasvojen öljyhapon ja tärkeimpien C18-monityydyttymättömien rasvahappojen osuudet olivat talviaikaisen nälkiintymisen seurauksena zmerkitsevästi alentuneet.

Yhteenvetona voidaan todeta, että aktiivinen ruskea rasvakudos on vallitseva rasvakudostyyppi vastasyntyneillä poroilla ja sillä on todennäköisesti huomattava merkitys vastasyntyneiden poronvasojen lämmöntuotolle ja kylmyyden sietokyvylle. Muutokset tiettyjen monityydyttymättömien rasvahappojen osuuksissa seerumissa ja luuydinten lipideissä heijastavat muutoksia porojen ravitsemustilassa ja viittaavat siihen, että näitä rasvahappoja käytetään valikoivasti pitkän talviaikaisen aliravitsemuksen aikana.

Abstrákta

Beallelojes boazu lea davviguovlluid ealgaealli, mii gártá vuogáiduvvat garra jagiáiggiid liekkasvuođa ja biepmu nuppástusaide eallinbirrasisttis. Dán dutkamuša ulbmilin lei čilget ruškes buoidegođđosa, mii lea spesialiseren liekkasvuođa buvttadeapmái, mearkkašumi misiid birgemii guottetáigge galmmasvuođa dagahan streassas. Nubbin váldoulbmilin lei dutkat dálveáigge jolihisvuođa váikkuhusaid misiid seruma ja ađđama vuodjasivračoakkádussii, nu ahte giddejin earenoamáš fuopmášumi duhtameahttun ja máŋggaláhkai duhtameahttun vuodjasivvraid (PUFAt) ossodagaide ja daid heivvolašvuhtuhtii biebmodili indikáhtorin.

Bohtosat čájehedje, ahte eanaš njuoratmisiid buoidegođđosis lea aktiivvalaš ruškes buoidi. Gođđosis ledje sierranas anatomalaš sajit, spesialiseren seallamorfologalaš ráhkadus, alla suvrradanvuoibmi ja dat sisttisdoalai gođđosii mihtilmas 32000 M_r-luovusgálgiproteinna (uncoupling protein, UCP₁) mii gávdno mitokondrios ja dat adno liekkasvuođa buvttadeamis vealtameahttun dahkkin. Ruškes buoidegođđosa triasylaglyserolas johtilapmosit luovus beassi vuodjasivvrat ledje arakidona,- linola- ja α-linolenasivra. Ruškes buoidegođus lei earenoamážit aktiivvalaš vuosttas eallinjándoriin, muhto dan aerobalaš kapasiteahtta luittii johtilit vuosttas eallenmánotbajiid áigge seammás go UCP₁ jávkkai ja gođus nuppástuvai histologias beales vilges buoidegođđosa láganin.

Njuoratmiesis ledje oalle vuollegis deháleamos C18-máŋggaláhkai duhtameahttun vuodjasivrraid dahjege linola- ja α-linolenasivvraid ossodagat seruma lipidain. Dáid C18-vuodjasivrraid ossodagat lassánedje goittotge johtilit vuosttas eallenjándoriid áigge, dáná dat čujuhedje vuodjasivvraid buoremus retenšuvnna álldu mielkki lipidain. Guhkesáigásaš ráddjejuvvon jeagilbiebman dálvvi ja giđa áigge doalvvui linola- ja α-linolenasvirraid ossodagaid mearkkešahtti njiedjamii seruma kolesterolaesterain ja fosfolipidain, go fas arakidonasivvra ossodat ja seruma dihto prostaglandiinna, PGF_2α-metabolihta mearri lassánii. Plasma leptiinna ja insuliinna dásit misiin njidne, go biepmu mearri njiejai ja deaddu gahčai. Friddja guhton bohccuin ađavuojaid oljosivrra ja deháleamos C18-máŋggaláhkai duhtameahttun vuodjasivvraid ossodagat ledje dálveáigge jolihisvuođa geažil mealgadit luoitán.

Čoahkkáigeassun sáhttá dadjat, ahte aktiivvalaš ruškes buoidegođus lea ráđđejeaddji buoidegođustiipa njuoratmisiin ja das lea duohtavuođa mielde fuomášahtti mearkkašupmi njuoratmisiid liekkasvuođa buvttadeapmái ja galmmasvuođa gierdamii. Nuppástusat dihto máŋggaláhkai duhtameahttun vuodjasivvraid ossodagain serumas ja ađđama lipidain speadjalastet nuppástusaid bohccuid biebmodilis ja čujuhit dasa, ahte dát vuodjasivvrat geavehuvvojit buoremusat guhkes dálvvi jolihisvuođa áigge.